Sobrino y discípulo de Girolamo Diruta, como declara en sus “Sacrae cantiones”  (Venecia, 1617). Fue fraile en la Ordine degli agostiniani y bachiller en teología. En 1617 era organista de la iglesia de San Stefano en Venecia y desde 1620 estuvo al servicio de la "magnifica cornunità" de Asolo como maestro di cappella y organista, donde permaneció por lo menos dos años, como se lee en  la dedicatoria a Giovanni Pasino de su “Messe concertate” (Venecia, 1622).

Desde mayo de 1630 fue organista y maestro di cappella en la iglesia de Sant’Agostino anexa al convento eremitano de Roma. Permaneció en el convento romano hasta comienzos de mayo de 1634, pues el 5 de ese mes le liquidaron ‘quarantadue scudi per il servizio prestato’. Asumió después el  cargo de maestro di cappella en la catedral de Gubbio, manteniéndolo no más allá del 10 de febrero de 1636, fecha en que se convierte en maestro di cappella el padre agustino Giovan Battista Vincioli. En 1638-39 los  documentos lo señalan de nuevo en Gubbio como organista de la catedral, donde al  mismo tiempo su hermano Bernardino dirigía la ‘cappella’.

Edición discográfica con tres obras de Agostino Diruta

El 27  de diciembre de 1641 Diruta es nombrado maestro di cappella de la catedral de Narni, con la oferta de permanecer dos años en lugar de uno solo –como era costumbre con los predecesores- gracias a sus "ottinie qualità" y a una recomendación del cardenal U. Carpegna. Permaneció de todas maneras en Narni no más allá del 26 de marzo de 1642, fecha en que es elegido su sucesor Domenico Borgiani. Volvió a servir como organista en la catedral de Gubbio, recuperando el cargo hasta el 12 de julio de 1643.
Desde enero de 1646 estaba de nuevo presente en el convento de los agustinos en  Roma y volvió a ejercer las funciones de organista y de maestro en la iglesia de Sant’Agostino, donde en esa época la ‘cappella musicale’ estaba probablemente formada por algunos de los hermanos del mismo convento  particularmente versados en el canto y en la música. En Roma permaneció hasta los primeros meses de 1647; el 12 de marzo fue elegido maestro di cappella del duomo de Rieti. Dejó  Rieti en mayo de 1650; fue nuevamente elegido a continuación maestro di cappella de la catedral de Narni, cargo en que fue reconfirmado en junio de 1651 y en agosto de 1652.

Diruta dejó Narni antes del 9 de febrero de 1653, día en que es llamado a sucederlo Giuseppe Peranda, para volver a dirigir por segunda vez la cappella del duomo de Rieti, permaneciendo en el cargo hasta todo el mes de febrero de 1656. Luego de esta fecha solamente hay noticias de una presencia ocasional en Narni, donde dirigió  a los músicos para la fiesta del patrono San Giovenale el 3 de mayo de 1656.

Diruta es recordado por la rica producción impresa; en los treinta años que van entre 1617 y 1647 publicó de hecho veintiuna colecciones impresas, cuya aparición se concentró en el periodo de su actividad en Veneto (nueve obras en los años 1617-1630) y en las dos  estancias romanas (seis obras en los años 1630-33 y cuatro o tal vez  cinco en los años 1646-47). Las obras sobrevivientes comprenden todas, excepto una (el Op. XX, dedicada al cardenal Camillo Pamphili), musica sacra para una a cinco voces.

El repertorio ejemplificado en las colecciones de Diruta aparece principalmente en estilo ‘concertato’  para pocas voces, caracterizado por  una conducta melódica fácil y de signo muy ajeno al virtuosístico; tal elección estilística refleja probablemente, más que un trato peculiar del  autor, el intento de crear una producción en su mayor parte destinada al uso de modestas capillas.